17岁时，阿特维尔放弃了进入牛津学习哲学的机会而选择了伦敦市政音乐戏剧学院，为了学费而接下的PRINGLES薯片广告是她的首份正式表演工作。

2006年毕业后不久，她便通过布克文学奖获奖小说改编成的同志题材电视影集《美丽曲线》迎来了突破，一手发掘她的本剧导演Saul Dibb随后又将阿特维尔带到了影片《公爵夫人》中与凯拉·奈特利对戏。另外海莉·阿特维尔还同比莉·派佩一起出演了两部经典小说改编成的BBC电视电影《雾中红宝石》和《曼斯菲尔德庄园》。

2007年，导演伍迪·艾伦将《卡珊德拉之梦》中致命美女的角色交给了她，阿特维尔扮演的是伊万·麦克格雷格角色的女友。

2008年，阿特维主演了《故园风雨后》，影片改编自伊夫林·沃同名小说，在英国曾被多次拍成广播剧和电视剧   。

2009年，海莉·阿特维尔获得了英国帝国奖最佳新人的提名   。11月15日，她出演的电视剧《囚徒》开播。

2010年，她参演了改编自同名畅销小说的由BBC电视台参与制作的电视剧《圣殿春秋》   ，在剧中饰演一名美丽且勇敢的贵族女儿阿莲娜。海莉·阿特维尔也凭借在剧中的表演入围第69届美国金球奖电视类电视电影最佳女主角奖   。

2011年，她出演了漫画改编电影《美国队长》，在片中她的角色是美国队长入伍后的上司，亦是他的心上人佩吉·卡特。为了能够在角色上更贴近漫画的佩吉·卡特，海莉·阿特维尔每周花六天时间进行各种体能训练。爱丽丝·伊娃和凯拉·奈特莉都曾经是本片女主角佩吉·卡特的人选之一   ，后来片方还找过艾米莉·布朗特，不过她推掉了这个角色，后来海莉·阿特维尔出演了女主角   。

2012年2月，男性网站ASKMEN评选出了2012年度全球最美的99人，海莉·阿特维尔位列第29位   。9月，海莉·阿特维尔出演了BBC电视剧《焦虑》   。12月7日，她主演的《永无宁日》第一季于英国上映。

2014年，她担任了ABC漫威剧《特工卡特》的主角，饰演“美国队长”女友佩吉·卡特，并在《神盾局特工》第二季中客串   。

2015年1月6日，她主演的《特工卡特》在ABC进行2小时的首播   。5月，出演《复仇者联盟2：奥创纪元》再次饰演佩吉·卡特   。7月，出演漫改电影《蚁人》，客串1989年时的佩吉·卡特。

2016年1月19日，主演的《特工卡特第二季》首播。2月，加盟ABC律政新剧《Conviction》的试映集   。

2017年，主演改编自爱德华·摩根·福斯特所著小说的同名迷你剧《霍华德庄园》   。

2018年，主演由马克·福斯特执导的迪士尼真人CG电影《克里斯托弗·罗宾》，在片中饰演主角的妻子   。

2020年3月3日，英国奥利弗奖公布了2020年提名名单，海莉·阿特维尔凭借《罗斯蒙肖龙》获得戏剧类最佳女演员奖提名。

2022年9月30日，主演的系列动作电影《碟中谍7》在北美上映   。