2008年5月18日，主演的个人首部剧情电影《放学后》在戛纳电影节首映，在片中饰演一名学生罗伯特。在《放学后》发行后，埃兹拉·米勒辍学，踏入社会，作为Sons of an Illustrious Father乐队的主唱与鼓手，他还曾在洲际间进行过巡演  ；同年9月，参演的个人首部电视剧《法律与秩序：特殊受害者第十季》首播。

2009年2月6日，与安迪·加西亚、朱丽安娜·玛格丽丝、艾米莉·莫迪默等合作出演的喜剧电影《城市岛屿》上映。

2010年4月22日，与佐伊·克拉维兹合作出演的电影《Beware the Gonzo》在翠贝卡电影节上映。2010年4月24日，与列维·施瑞博尔合作出演的电影《每一天》在翠贝卡电影节上映。同年4月，与蒂尔达·斯文顿、约翰·C·赖利合作主演剧情电影《我们需要谈谈凯文》  ，并凭借该片提名第14届英国独立电影奖最佳男配角奖。

2011年11月6日，发布音乐专辑《One Body》；11月18日，与艾伦·巴金、黛米·摩尔合作出演的剧情电影《另一个高兴的日子》上映，凭借该片获得第16届汉普顿国际电影节最佳突破奖。

2012年9月8日，与艾玛·沃特森、罗根·勒曼合作主演的剧情电影《壁花少年》在美国上映，在片中饰演一个性格外向的同性恋男孩帕特里克，并凭借该片获得了第33届波士顿影评人协会奖最佳男配角奖。

2014年8月30日，与米娅·华希科沃斯卡、保罗·吉亚玛提、瑞斯·伊凡斯等合作出演的爱情电影《包法利夫人》在特柳赖德电影节上映  ；10月，埃兹拉·米勒确认在DC扩展宇宙系列电影中饰演闪电侠巴里·艾伦一角。

2015年，出演由凯尔·帕特里克·奥瓦内兹执导的剧情电影《斯坦福监狱实验》，在片中饰演一名斯坦福大学生。3月31日，发布音乐专辑《Sons》；同年7月，与艾米·舒默、布丽·拉尔森合作出演的爱情电影《生活残骸》上映。

2016年3月25日，由其参演的动作电影《蝙蝠侠大战超人：正义黎明》上映；8月5日，客串出演了动作电影《自杀小队》，饰演闪电侠；11月18日，与埃迪·雷德梅恩、科林·法瑞尔合作出演的奇幻电影《神奇动物在哪里》上映，在片中饰演第二塞勒姆成员克雷登斯·拜尔本。